De Atari ST maakte deel uit van de 16/32 bit generatie thuiscomputers, gebaseerd op de Motorola 68000 CPU. De 1040-serie heeft 1024 KB RAM en een 3½  dubbelzijdige diskettes met dubbele dichtheid als opslag (nominaal 720 KB). Het was vergelijkbaar met andere hedendaagse machines die de Motorola 68000, de Apple Macintosh en de Commodore Amiga gebruikten. Hoewel de Macintosh de eerste algemeen verkrijgbare computer was met een grafische gebruikersinterface (GUI), was hij beperkt tot een monochromatisch beeldscherm op een kleinere ingebouwde In monitor. Voorafgaand aan de commerciële release van Amiga's met bijna twee maanden, was de Atari ST de eerste computer met een volledig in kaart gebrachte kleuren-GUI, met een versie van Digital Research's GEM die in februari werd uitgebracht.  Het was ook de eerste thuiscomputer met geïntegreerde MIDI-ondersteuning.

Atari verbeterde later in 1989 het basisontwerp in 1986 met de 1040STF (ook geschreven STF). De machine was over het algemeen vergelijkbaar met de eerdere 520ST, maar verplaatste de voeding en een dubbelzijdig diskettestation naar de achterkant van de behuizing van de computer, in plaats van extern te zijn. Dit droeg bij aan het formaat van de machine, maar verminderde de kabelwarboel achterin. De 1040 werd geleverd met 1 MB RAM en hetzelfde ontwerp werd ook gebruikt voor de nieuwe 512 KB 520STFM, die de eerdere modellen op de markt verving. De vroege 'STF'-machines misten de' M'-modulator waardoor een tv kon worden gebruikt en werkte alleen met een monitor.

De 1040 ST was de eerste personal computer die werd geleverd met een basis RAM-configuratie van 1 MB, en toen de catalogusprijs in de VS werd verlaagd tot $ 999, werd het de eerste computer die de prijsbarrière van $ 1000 / megabyte doorbrak en stond hij op de cover van BYTE. De ST bleef echter over het algemeen intern hetzelfde gedurende het grootste deel van zijn levensduur van meerdere jaren. De keuze van modelnummers is overgenomen van de modelnummers van de XE-serie van de Atari 8-bit computers. Een beperkt aantal 1040STF's wordt geleverd met een enkelzijdig diskettestation.